足利义辉需要对室町幕府的灭亡背负重要责任。虽然足利义辉是室町幕府倒数第三代将军，但是幕府秩序的真正崩坏就是始于义辉。
众所周知，日本史里有一个知名谣言，即“源平将军论”，也就是说只有源氏和平氏出身的人才可以出任幕府将军。这个观点虽然是虚构的，但是却也不是空穴来风，其原型便是室町时代的“足利将军论”。
在室町幕府建立以前，足利家并非什么特殊的名门贵种，只是芸芸世家中一个普通的家族而已，靠着与前北条氏联姻，才在镰仓幕府中有一些地位，但是依旧不高。
室町幕府建立以后，经过几代将军的努力，尤其是三代将军足利义满时期，义满开始塑造足利氏的神圣性。除了幕府将军必须由足利家嫡流出任以外，幕府管领由足利一族的细川、畠山、斯波出任，日本各地的实权人物如九州探题、关东公方、奥州探题、羽州探题，也都必须由足利氏一族出身的人才可以出任。经此以后，室町时代的人们逐渐形成了“只有足利氏出身的人才可以出任将军”的观念，足利氏在武士们心目中，成为了武家版的“天皇”。
这一切，随着足利义辉的登场被打破。足利义辉虽是将军足利义晴之子，但是他从元服开始便十分特殊，他是第一个不在京都举行元服礼的将军，并且因为管领不在的缘故，只好给六角定赖匆忙任命一个管领代，为义辉举行加冠礼。
义辉成为将军以后，为了争取各地武士的支持，开始滥发幕府职役与血统证明。比如一口气给尼子晴久封了八个守护头衔，承认斋藤义龙继承一色家、长尾景虎继承上杉家以及关东管领。并且，原本只能由足利一族出任的探题职也被赐给了大友、伊达等非足利出身的家族，破坏了足利血统的神圣性。
从这以后，人们便发现，足利家原来也并非是不可取代的。三好义继杀死义辉，想要继承足利家的天下，织田信长虽然在流放义昭以后想拥立义昭之子出任将军，但是朝廷却让信长取代足利家统治天下。
等到信长死后，足利家更是泯然众人矣。